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Development of maintenance and manipulation

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Working memory (WM) can be regarded as the limited-capacity cognitive processor of the mind. Many studies have focused on developmental changes occurring in WM during middle childhood and adolescence, with special reference to the role of executive
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  48 Psichiatria dell’infanzia e dell’adolescenza   (2010), vol. 77 : 48-57 Sviluppo della ritenzione e della manipolazionedi sequenze di oggetti in memoria di lavoro Development of maintenance and manipulationof object sequences in working memory F F * , A R ** , M D’A * Summary Working memory (WM) can be regarded as the limited-capacity cognitive processor of the mind. Many studies have focused on developmental changes occurring in WM during middle childhood and adolescence, with special reference to the role of executive functions. o shed light on the development of the functions of maintenance and manipulation in WM, we investigated performance in forward and backward retrieval of object sequence order, in four subject groups: 6, 8 and 10 years old, and young adults. Our results show a clear developmental step at 8 years in manipulation, which might be related to a maturation step of dorsolateral  prefrontal cortex, the likely brain substrate for manipulation functions in working memory. Tis brain region seems also active in early childhood, although it reaches a complete maturation at the end of adolescence. Tis slowness in development might be responsible for the low perfor-mance of lower age children in more complex executive functions.  Key word Working memory - Central executive - Prefrontal cortex - Childhood. Introduzione L’esecutivo centrale gioca un ruolo chiave nel modello di memoria di lavoro (ML) a più componenti proposto da Baddeley e Hitch (1974), ed in seguito rivisitato (Bad-deley, 1986, 2000). ale struttura rappresenta l’unità di coordinazione e di controllo degli immagazzinamenti ed elaborazioni in ML, associate a diversi compiti cogni-tivi. La funzione dell’esecutivo centrale è stata associata ai cosiddetti compiti di ML  complessi  , che includono gli span  o capacità di lettura e ascolto di frasi, e quindi la coordinazione dell’elaborazione di informazioni in input con la ritenzione di frasi presentate precedentemente (Daneman e Carpenter, 1980). Un altro tipo di compito complesso di ML è dato dal richiamo all’indietro di una sequenza di cifre (ad esem-pio richiamare 3, 7, 2 e 4 in sequenza, se l’ordine di presentazione degli item era 4, 2, 7 e 3), anche noto come span  o capacità di cifre all’indietro ( backward    digit span ). Come * “Sapienza” Università di Roma, Facoltà di Psicologia I, Dipartimento di Psicologia Dinamica e Clinica. ** “Sapienza” Università di Roma, Facoltà di Psicologia I, Dipartimento di Psicologia.  SVILUPPO DELLA RIENZIONE E DELLA MANIPOLAZIONE   49evidenziato dallo studio di Siegel (1994), lo span  o capacità di lettura è caratterizzato da un aumento progressivo tra le età di 6 e 15 anni. Numerosi sono gli studi che mostrano come la ML vada migliorando progressiva-mente durante l’infanzia (Case, 1995; Diamond, 1996; Luna et al., 2004). La capacità di ritenere a mente delle informazioni ha infatti un ruolo essenziale in un gran nu-mero di abilità cognitive, incluse la lettura, il calcolo matematico e il problem-solving (Bayliss et al., 2005; Swanson 2004). I cambiamenti evolutivi nella capacità di tenere a mente delle informazioni, osservati soprattutto in bambini di età scolare (Cowan 1999), diventano ancora più evidenti con l’aumentare della complessità del compito. Quando non si tratta semplicemente di mantenere in mente un’informazione, ma il compito richiede una manipolazione dell’informazione stessa, le differenze evolutive diventano più marcate (Diamond, 2002; Hitch, 2001).La funzione esecutiva della ML è stata fortemente associata alla corteccia pre-frontale. In particolare, sono stati proposti due modelli principali di organizzazione funzionale della corteccia prefrontale associata a ML: a) il modello dominio-specifico (Goldman-Rakic, 1995), secondo il quale la corteccia prefrontale laterale è orga-nizzata in base al tipo di informazione da immagazzinare in ML, vale a dire nei termini della distinzione tra informazione spaziale (mediata dalla corteccia prefron-tale dorsolaterale) ed informazione non-spaziale (mediata dalla corteccia prefrontale  ventrolaterale); b) il modello processo-specifico  (Petrides et al.,1993), in base al quale la corteccia prefrontale laterale è organizzata secondo il tipo di elaborazione da eseguire in ML, vale a dire con corteccia dorsolaterale attivata solo in compiti che richiedono manipolazione (con enfasi sull’aspetto esecutivo). Alcuni studi (Owen et al., 1996; D’Esposito et al., 1999; Smith e Jonides, 1999) evidenziano che lo sviluppo della ML sia specifico per ogni tipo di processo, e che quindi il mantenimento e la manipolazio-ne siano componenti distinte e dissociabili. Seguendo l’approccio processo-specifico dello sviluppo della ML, la funzione di manipolazione si sviluppa successivamente e coinvolge aree cerebrali, come la corteccia prefrontale dorso-laterale, che maturano più lentamente (Wagner et al., 2001).In uno studio recente di neuroimmagine, Crone e coll. (2005) hanno confrontato la performance e le attivazioni cerebrali sia in un compito di ritenzione che di mani-polazione in ML in tre gruppi di età: 8-12 anni, 13-17 anni e 18-25 anni. Nel com-pito di ritenzione venivano presentate delle sequenze di tre oggetti familiari denomi-nabili, con la consegna di attribuire la posizione seriale di uno dei tre oggetti estratto a caso, a riflettere l’ordine di presentazione (“in avanti”) degli oggetti (ad es., premere il tasto 1  se l’oggetto testato era il primo nella sequenza, ed il tasto 3  se l’oggetto testato era il terzo nella sequenza di presentazione). L’intervallo di ritenzione era di 6 secondi. Nel compito di manipolazione venivano presentate le stesse sequenze, con le stesse modalità, ma con la consegna di attribuire una posizione seriale inversa all’oggetto testato (ad esempio, al primo oggetto nella sequenza presentata veniva attribuito il tasto 3 , ed al terzo oggetto nella sequenza presentata veniva attribuito il tasto 1 ). Chiaramente, nel compito di riconoscimento di posizione seriale invertita (“indietro”), occorreva una manipolazione dell’informazione ritenuta in memoria per invertirne l’ordine di presentazione. Le prove “in avanti” ed “indietro” si alternavano  50   F. FEDERICO  A. RAFFONE  M. D’ALESSIO in modo casuale nei blocchi da eseguire, ed erano contrassegnate da un’etichetta ver-bale alla fine della presentazione della sequenza. I soggetti nel gruppo di età 8-12 anni presentano una performance inferiore in termini di accuratezza e tempi di risposta rispetto agli altri due gruppi di età, parti-colarmente pronunciata nel compito di manipolazione. ale performance inferiore era correlata ad una ridotta attivazione nei soggetti di età più bassa di aree cerebrali, come la corteccia prefrontale dorsolaterale, associate a funzioni esecutive nel modello processo-specifico. In contrasto, i soggetti di 8-12 anni non si differenziavano dagli altri gruppi di soggetti per attivazione di aree prefrontali ventrolaterali, associate a ri-tenzione dell’informazione in ML. In un quadro di implicazioni più generali, questo studio ha anche contribuito a dimostrare come studi neuropsicologici o di neuroim-magine di processi cognitivi in età evolutiva possono contribuire a mettere in luce aspetti funzionali di grande rilievo in neuroscienza cognitiva. Obiettivo Il modello componenziale dello sviluppo delle funzioni esecutive di Diamond e coll. (2002) prevede che la ML, l’inibizione e la flessibilità cognitiva seguano traiet-torie di sviluppo diverse. Più precisamente lo sviluppo della capacità di coordinare le funzioni esecutive sembra avere un importante sviluppo intorno ai 6 anni d’età (Rothbart et al., 2003; Rueda et al., 2004). La corteccia prefrontale, che sembra essere il substrato neuroanatomico di queste funzioni (D’Esposito et al., 2000) è l’area cere-brale che completa più tardi la sua maturazione. Studi di volumetria hanno mostrato come nella prima infanzia ci sia un aumento sia della sostanza bianca che della so-stanza grigia nell’area prefrontale suggerendo l’emergenza e la maturazione, anche se incompleta, dei circuiti prefrontali anche a questa età (Giedd et al., 1999; sujimoto 2008).Con queste premesse neuro-anatomo-funzionali, e sulla base dei risultati di Cro-ne et al. (2006), il presente studio si prefigge l’obiettivo di caratterizzare le traiettorie evolutive delle funzioni di ritenzione e manipolazione in memoria di lavoro, studian-do la performance nel recupero di sequenze di oggetti in ordine di presentazione ed inverso nei seguenti gruppi di età: 6, 8 e 10 anni, e giovani adulti. Materiali e metodo Soggetti  :  Notando che il gruppo di soggetti con età 8-12 anni nello studio di Cro-ne e collaboratori (2005) includeva soggetti probabilmente differenziati per funzioni di ritenzione e manipolazione di informazioni in ML, abbiamo confrontato tre grup-pi di bambini di 6, 8 e 10 anni, e un gruppo di giovani adulti con lo stesso paradigma sperimentale e gli stessi stimoli usati nello studio di Crone e colleghi. Al nostro studio hanno partecipato 102 soggetti, divisi in un gruppo di bambini di età media 6,5 anni (N=30), un gruppo di bambini di età media 8,4 anni (N=24),  SVILUPPO DELLA RIENZIONE E DELLA MANIPOLAZIONE   51un gruppo di bambini di età media 10,2 anni (N= 28) e un gruppo di giovani adulti di età media 25,3 anni (N=20).I bambini sono stati reclutati in diverse scuole elementari del comune di Roma avendo cura di escludere dal campione i soggetti che presentavano diagnosi di distur-bi dell’apprendimento o ritardo mentale.I giovani adulti sono stati reclutati tra gli studenti della facoltà di Psicologia 1 dell’università “Sapienza” di Roma.  Materiali  :  Come stimoli sperimentali sono state utilizzate le stesse immagini impiegate nello studio di Crone e colleghi, ovvero immagini di oggetti facilmente riconoscibili e denominabili. In una fase pre-sperimentale, condotta il giorno prima dell’esperimento, i soggetti sono stati sottoposti ad una sessione di denominazione per escludere eventuali immagini di oggetti sconosciuti. La sessione di denominazione è avvenuta attraverso la presentazione delle immagini su cartoncino; in tale sessione ai soggetti è stato chiesto di pronunciare ad alta voce il nome dell’oggetto presentato.  Attraverso questa procedura sono state escluse 18 immagini dal set di Crone e coll. Una breve sessione di denominazione è stata condotta anche immediatamente prima della sessione sperimentale.  Procedura :  Il test prevede la presentazione computerizzata in sequenza di tre del-le 73 immagini utilizzate (Figura 1). Ogni immagine viene presentata per 1 sec.; in seguito, per 0,5 sec. sul monitor appare una freccia indicante la direzione del test di memorizzazione nella prova, che può essere ‘in avanti’ (freccia verde), o ‘indietro’ (freccia rossa). Infine, dopo un intervallo di ritenzione di 6 sec. appare il display di test contenente una delle tre figure presentate in precedenza. Compito del sogget-to è quello di decidere, seguendo le indicazioni della freccia, se la posizione seriale dell’oggetto presentato al test corrisponda al numero (ordinale) 1, 2 o 3, premendo alternativamente i tasti ‘m’, ’v’ o ‘z’. Il compito è stato programmato utilizzando il software e-prime   che permette di controbilanciare le funzioni di risposta, la presenta-zione degli stimoli e dell’istruzione, e infine di registrare l’accuratezza delle risposte e i tempi di risposta. utti i soggetti sono stati testati individualmente in una stanza tranquilla e ben illuminata. Prima della sessione sperimentale vera e propria tutti i soggetti sono stati sottoposti ad una sessione di pratica che prevedeva 16 prove: le prime 4 prove erano di mantenimento dell’informazione (istruzione in avanti), le se-conde 4 di manipolazione (istruzione indietro), mentre nelle successive 8 l’istruzione  variava in maniera random come nell’esperimento vero e proprio.La sessione sperimentale vera e propria è composta da 60 prove bilanciate per istruzione e tasto di risposta.  52   F. FEDERICO  A. RAFFONE  M. D’ALESSIO   Display di memorizzazione1 sec.1 sec.1 sec.Istruzione oppure 0,5 sec.Intervallo di ritenzione6 sec. 1 2 3? Display di test Figura 1.   Procedura sperimentale del nostro studio basato sul paradigma di Crone et al., 2006.Si noti la sequenza di oggetti da memorizzare, la freccia di istruzione che indica se la sequenza test deve corrispondere alla sequenza presentata oppure rovesciata (si veda il testo per maggiori spiegazioni). Si noti infine il display di test in cui viene selezionato in modo casuale uno degli oggetti nella sequenza di presentazione.  Analisi statistica :  utte le analisi sono state condotte sui dati relativi alle risposte corrette. In particolare sono stati presi in esame, per ogni bambino, i dati relativi alla percentuale di accuratezza, definita dal numero di risposte corrette rispetto al totale delle risposte, e i dati relativi al tempo di reazione (R), definito come tempo neces-sario a fornire la risposta (msec.). La percentuale di accuratezza e il R (espresso in millisecondi) sono stati utiliz-zati per calcolare l’effi cienza inversa (EI) (Kimchi e Peterson, 2008), espressa attra- verso il rapporto tra il R e la percentuale di accuratezza di ogni soggetto nelle due diverse condizioni (in avanti e indietro). I punteggi di effi cienza inversa così ottenuti sono stati analizzati con una analisi della varianza (ANOVA) per misure ripetute, utilizzando il fattore Istruzione (avanti, indietro) come fattore entro  i soggetti, e il fattore Gruppo di età come fattore tra   i soggetti. Sono stati effettuati dei confronti pianificati tra i gruppi, e tra le diverse istruzioni all’interno dei gruppi, laddove si è ritenuto utile (si veda abella 1). L’analisi dei post-hoc è stata condotta utilizzando il test HSD ( Honest Significant Difference  ) di ukey.
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